Coévolution et Reine Rouge : courir pour rester en place

Pourquoi une espèce qui ne change pas finit-elle par disparaître, alors même que son environnement physique reste stable ? C'est la question que pose un paléontologue de l'Université de Chicago, Leigh Van Valen, en 1973, dans un article fondateur intitulé A new evolutionary law, paru dans la revue Evolutionary Theory (volume 1, pages 1 à 30). Le texte aurait dû paraître ailleurs : refusé par plusieurs revues, l'article finit publié dans une revue que Van Valen fonde lui-même pour l'occasion. C'est dans ces pages que naît l'hypothèse de la Reine Rouge, l'un des concepts les plus féconds de la biologie évolutive du XXᵉ siècle, et le cadre théorique qui sous-tend aujourd'hui notre compréhension de la coévolution entre espèces, des mutualismes les plus anciens jusqu'à la crise actuelle de l'antibiorésistance.

En résumé : la coévolution désigne l'évolution conjointe et réciproque de deux espèces (ou plus) en interaction. Elle peut être antagoniste (course aux armements hôte-parasite, prédateur-proie) ou mutualiste (figuier-guêpe, plantes-mycorhizes). L'hypothèse de la Reine Rouge, proposée par Van Valen en 1973, énonce que la pression évolutive permanente exercée par les autres espèces oblige chaque organisme à évoluer en continu, simplement pour maintenir sa probabilité de survie. C'est l'une des explications majeures du maintien de la reproduction sexuée et l'une des grilles de lecture les plus pertinentes pour comprendre l'antibiorésistance moderne.

La citation qui a tout déclenché#

Van Valen emprunte le nom de son hypothèse à un personnage de Lewis Carroll, la Reine Rouge du second roman d'Alice, Through the Looking-Glass and What Alice Found There, publié en 1871. La scène se situe dans le chapitre 2, intitulé The Garden of Live Flowers. Alice court de toutes ses forces aux côtés de la Reine, mais elle ne progresse pas d'un mètre. La Reine lui lance alors cette phrase, devenue célèbre dans la littérature scientifique :

"Now, here, you see, it takes all the running you can do, to keep in the same place. If you want to get somewhere else, you must run at least twice as fast as that !"

L'image est lumineuse. Pour rester à la même place, il faut déjà courir à pleine vitesse. Pour avancer, il faudrait courir deux fois plus vite. Van Valen voit dans cette métaphore exactement ce qu'il cherche à formaliser : dans une biocénose, chaque espèce subit la pression évolutive constante des autres espèces avec lesquelles elle interagit (parasites, prédateurs, compétiteurs, partenaires). Une espèce qui n'évoluerait pas perdrait du terrain par défaut, parce que ses partenaires biologiques, eux, continueraient à évoluer.

La base empirique de l'hypothèse, ce que Van Valen appelle sa loi, repose sur un constat statistique : la probabilité d'extinction d'un taxon (espèce, genre, famille) ne dépend pas de l'âge du taxon. Elle est constante dans le temps. Une famille de mammifères qui existe depuis 50 millions d'années n'a pas une probabilité plus faible de disparaître dans le siècle qui vient qu'une famille apparue il y a 10 millions d'années. Cela contredit l'intuition d'une "amélioration" des espèces qui auraient acquis avec le temps une meilleure résistance à l'extinction. Pour Van Valen, la raison de ce constat tient à la pression coévolutive permanente : chaque organisme doit courir pour rester en place, et celui qui ralentit sort du jeu.

Coévolution : un mot précis pour une réalité moins évidente#

Avant Van Valen, le terme de coévolution est introduit en 1964 par Paul R. Ehrlich et Peter H. Raven dans un article paru dans la revue Evolution (volume 18, numéro 4, pages 586 à 608, DOI 10.1111/j.1558-5646.1964.tb01674.x), intitulé Butterflies and plants : a study in coevolution. Les deux auteurs analysent les relations entre les papillons et leurs plantes hôtes, et formulent une hypothèse devenue classique : les plantes ont évolué pour produire des composés secondaires (alcaloïdes, glycosides, tanins) servant de défense chimique contre les herbivores ; en retour, certaines espèces de papillons ont évolué pour tolérer ces composés, voire les exploiter, ce qui a conduit à une spécialisation très étroite entre lignées végétales et lignées d'insectes phytophages. C'est la première formalisation du concept, et elle reste la référence académique.

Pour bien comprendre ce mécanisme, il faut distinguer deux grandes formes de coévolution :

Coévolution antagoniste : les intérêts évolutifs des deux espèces sont opposés. Chacune impose une pression de sélection à l'autre, qui contre-sélectionne en retour. C'est le cas typique des relations hôte-parasite, prédateur-proie, plante-herbivore.
Coévolution mutualiste : les deux espèces ont intérêt à converger. Les pressions de sélection favorisent une spécialisation réciproque qui renforce la dépendance, parfois jusqu'à l'obligatoire. C'est le cas des pollinisations spécialisées, des associations mutualistes documentées dans la fiche dédiée, et de la majorité des symbioses anciennes de la biosphère.

Rappelons que la coévolution n'est pas une co-adaptation diffuse. Elle exige une réciprocité : si l'espèce A évolue en réaction à l'espèce B, mais que B n'évolue pas en réaction à A, on parle d'adaptation unilatérale, pas de coévolution. La nuance est importante, parce qu'on lit régulièrement, dans la vulgarisation, que tel oiseau a "coévolué avec" telle plante alors qu'aucune sélection réciproque n'est documentée. Le critère opérationnel est la trace mesurable d'une réponse génétique mutuelle, pas la simple cohabitation prolongée.

Figuiers et guêpes : 87 millions d'années de mutualisme obligatoire#

Pour illustrer la coévolution mutualiste à son extrême, l'exemple canonique est celui de l'association entre les figuiers (genre Ficus) et les guêpes pollinisatrices de la famille des Agaonidae. Cette inter-relation est estimée à environ 87 millions d'années (fourchette généralement admise entre 65 et 90 millions d'années selon les études morphologiques, moléculaires et fossiles). On compte plus de 800 espèces de Ficus décrites dans le monde, et environ 356 espèces d'Agaonides formellement nommées, les estimations totales dépassant probablement 1 000 espèces, dont 600 encore inconnues.

La spécificité du système se chiffre simplement : chaque espèce de figuier est pollinisée par une, ou parfois quelques, espèce(s) de guêpes spécialisées. Cette spécialisation extrême est le résultat d'une coévolution sur des dizaines de millions d'années, durant lesquelles les deux lignées se sont adaptées mutuellement, jusqu'à ne plus pouvoir se reproduire l'une sans l'autre. Le figuier ne produit pas de fleurs visibles : son inflorescence est un réceptacle clos (le sycone), à l'intérieur duquel les fleurs sont enfermées. Seule la guêpe femelle, anatomiquement et comportementalement spécialisée, est capable d'y pénétrer pour pondre et, ce faisant, polliniser. La guêpe meurt à l'intérieur. Les larves se développent dans les fleurs femelles parasitées, émergent quelques semaines plus tard, et le cycle reprend.

Ce mutualisme obligatoire est l'illustration parfaite de ce que la Reine Rouge prédit dans sa version mutualiste. Les deux partenaires évoluent en parallèle pour maintenir la viabilité de l'association, parce que le coût d'un découplage serait, pour chaque lignée, l'extinction. Quand j'aborde ce cas en cours de licence, je rappelle systématiquement aux étudiants qu'il ne faut pas idéaliser le mutualisme : la trajectoire évolutive du couple figuier-guêpe est jonchée de lignées qui ont décroché et disparu, et le résultat actuel n'est pas une "harmonie naturelle" mais le résidu d'une longue sélection impitoyable. Le fait qu'il existe encore des Agaonides aujourd'hui ne dit rien de leur stabilité future, surtout dans un contexte de déclin global de la biodiversité.

Tritons, serpents, et le coût d'être bien armé#

L'autre face du tableau, c'est la coévolution antagoniste. Et là, l'exemple qui éclaire le mieux le concept est celui des tritons Taricha de l'Oregon et des serpents jarretières Thamnophis sirtalis. Le triton produit dans sa peau de la tétrodotoxine, ou TTX, l'une des neurotoxines les plus puissantes connues. Au poids, elle est environ 1 000 fois plus toxique que le cyanure. Pour la quasi-totalité des prédateurs vertébrés, ingérer un Taricha revient à mourir en quelques minutes par paralysie respiratoire. Sauf pour le serpent jarretière, qui a évolué une résistance, via des mutations spécifiques sur les canaux sodiques voltage-dépendants Nav1.4, neutralisant l'effet de la TTX (Brodie et collègues, Journal of Chemical Ecology, 2005, DOI 10.1007/s10886-005-1345-x).

C'est un cas d'école parce que le mécanisme moléculaire de la résistance est maintenant connu finement, et parce que le suivi de terrain a documenté un phénomène que la théorie de la Reine Rouge prédit explicitement : il existe un trade-off évolutif. Une étude de 2014 a montré que les serpents homozygotes pour l'allèle conférant la résistance la plus forte présentent une vitesse de déplacement significativement réduite (PMC4209135). Autrement dit, être très résistant à la toxine se paie d'une mobilité moindre. Le serpent qui survit à un repas de Taricha devient plus lent, donc plus vulnérable à d'autres prédateurs. La coévolution n'optimise pas ; elle équilibre des contraintes contradictoires sur des dizaines de générations.

À noter que ce système est géographiquement structuré, ce qui rejoint le concept de mosaïque géographique de la coévolution formalisé par John N. Thompson : la sélection réciproque ne s'exerce pas partout. Elle se concentre dans des "hotspots coévolutifs", des localités où les deux espèces interagissent fortement, insérés dans une matrice de "coldspots" où la pression est faible ou absente. C'est une nuance que la simple lecture "tout coévolue avec tout" oblitère, et qui explique pourquoi les niveaux de résistance des serpents varient si fortement d'une population à l'autre.

Le maintien de la reproduction sexuée : la version Red Queen la plus puissante#

L'un des apports les plus discutés de l'hypothèse de la Reine Rouge concerne une question qui agace les théoriciens depuis des décennies : pourquoi la reproduction sexuée existe-t-elle ? Du point de vue de la transmission génétique pure, le sexe est coûteux. Une femelle qui produit des œufs parthénogénétiques transmet 100 % de son génome à sa descendance ; une femelle qui se reproduit sexuellement n'en transmet que 50 %. Le sexe devrait donc être contre-sélectionné par la simple arithmétique. Or il domine massivement dans le monde eucaryote.

L'hypothèse de la Reine Rouge propose une réponse élégante : la reproduction sexuée brasse les génotypes à chaque génération, et produit une diversité génétique que les parasites adaptés aux génotypes parentaux les plus fréquents ne peuvent pas immédiatement exploiter. C'est le rare-genotype advantage : un génotype rare est un génotype "neuf" pour les parasites du moment, donc temporairement protégé. Les populations qui se reproduisent sexuellement entretiennent en permanence cette diversité, et résistent mieux à la pression coévolutive des parasites.

Le système modèle qui a fourni les données les plus convaincantes sur ce point est l'escargot d'eau douce néo-zélandais Potamopyrgus antipodarum, infecté par le trématode Microphallus. Une étude de longue haleine, publiée dans Evolution en 2016 (volume 70, numéro 9, page 2049), a montré que la reproduction sexuée est plus fréquente dans les populations à forte prévalence parasitaire, et que les fréquences génotypiques des escargots oscillent au cours du temps de manière compatible avec les prédictions de la Reine Rouge. Le système figuré comme jouet théorique par Van Valen en 1973 trouve, plus de quarante ans plus tard, sa confirmation empirique.

Sur ce point, j'ai un peu moins de certitudes quant à la portée générale de l'argument : la Reine Rouge n'est pas la seule explication possible du maintien de la sexualité (le déterminisme mutationnel et l'hypothèse Mueller-Muller jouent aussi un rôle), et l'équilibre relatif entre ces explications fait encore l'objet de débats. Mais le poids empirique des études sur Potamopyrgus et sur d'autres systèmes (le lin Linum marginale et la rouille Melampsora lini en Australie, étudiés depuis 1987 par Burdon et Thrall) rend la version coévolutive très difficile à écarter.

Antibiorésistance : la Reine Rouge en accéléré#

Si l'on cherche un cas contemporain où la course aux armements évolutif se joue à une vitesse observable à l'échelle d'une carrière humaine, c'est sans hésiter celui de l'antibiorésistance. Les bactéries pathogènes ont un temps de génération qui peut descendre à 20 minutes dans des conditions favorables. Cela signifie qu'une population bactérienne accumule, en quelques jours, autant de générations qu'une population humaine en plusieurs millénaires. La sélection peut donc opérer extrêmement vite, et chaque introduction d'un nouvel antibiotique en clinique déclenche, dans les mois ou les années qui suivent, l'émergence de souches résistantes.

Le constat historique est sans appel. La résistance à la pénicilline est apparue peu après son usage clinique à partir de 1941. Les staphylocoques résistants à la méticilline sont apparus dans les deux ans suivant la mise sur le marché de l'antibiotique. Et les bactéries ne se contentent pas de muter : elles échangent des gènes de résistance par transfert horizontal, via des plasmides, ce qui permet à une souche d'acquérir d'un seul coup la résistance d'une espèce non apparentée. La pression sélective antibiotique est ici un moteur évolutif d'une intensité que peu de relations naturelles atteignent.

Les chiffres récents, qui méritent d'être cités avec précaution parce qu'ils sont souvent déformés dans la presse grand public, viennent du collectif de recherche Antimicrobial Resistance Collaborators publiant dans The Lancet en janvier 2022. Pour l'année 2019 : 1,27 million de décès dans le monde directement attribuables à l'antibiorésistance bactérienne, et 4,95 millions de décès associés (chiffre qui inclut les décès où la résistance a contribué sans en être la cause directe). Ce sont les estimations à utiliser. Le chiffre de "10 millions de morts par an d'ici 2050" qui circule encore largement vient du rapport O'Neill de 2016 et ne correspond plus aux données actualisées.

La projection la plus récente, publiée par le Global Research on Antimicrobial Resistance Project (GRAM) dans The Lancet en septembre 2024, estime à plus de 39 millions le nombre cumulé de décès directement attribuables à l'antibiorésistance entre 2025 et 2050, avec un pic annuel projeté à 1,91 million de morts en 2050 (soit une hausse d'environ 70 % par rapport à 2022). L'OMS, dans son rapport GLASS d'octobre 2025, complète le tableau : une infection bactérienne sur six confirmée en laboratoire en 2023 dans le monde était résistante au traitement antibiotique de référence. Plus de 40 % des souches d'Escherichia coli résistent aux céphalosporines de 3ᵉ génération ; pour Klebsiella pneumoniae, le chiffre dépasse 55 % à l'échelle mondiale et 70 % en Afrique.

Du point de vue théorique, l'antibiorésistance est l'illustration la plus brutale et la plus rapide de la course aux armements évolutif que la médecine clinique ait jamais documentée. Chaque nouvel antibiotique est un piège à courte espérance de vie : la sélection bactérienne court plus vite que la pharmacopée humaine. La Reine Rouge, ici, n'est plus une métaphore littéraire : c'est un cadre de lecture clinique. Et tant que l'usage des antibiotiques restera massif (médecine humaine, élevage, vétérinaire), la pression sélective continuera d'imposer aux bactéries de courir, et aux microbiologistes de construire de nouvelles molécules à un rythme qui ne suit pas. C'est dans ce contexte que la recherche en mécanismes coévolutifs prend tout son sens : comprendre les mécanismes évolutifs des bactéries n'est plus un sujet de laboratoire, c'est une question de santé publique mondiale.

Une contribution française qui mérite d'être citée#

Je ne peux pas terminer cet article sans mentionner la figure de Claude Combes, parasitologue français né à Perpignan le 22 juillet 1935, décédé le 8 juillet 2021, professeur émérite à l'Université de Perpignan, membre de l'Académie des sciences depuis 2004 (correspondant en 1996) et lauréat de la Médaille d'argent du CNRS en 1986. Son ouvrage Les associations du vivant : l'art d'être parasite, publié chez Flammarion en 2003, est probablement la meilleure introduction de langue française à la coévolution hôte-parasite, et il a formé plusieurs générations de chercheurs francophones. La contribution française à ce champ ne se limite pas à lui : l'INRAE a publié en janvier 2025, sous la signature d'Anouk Zancarini, Christophe Mougel et leurs coauteurs, une étude majeure sur la coévolution entre 155 génotypes de Medicago truncatula et leur microbiote rhizosphérique, parue dans New Phytologist (volume 245, pages 767 à 784, DOI 10.1111/nph.20272). La recherche se poursuit, et chaque année apporte son lot de systèmes nouveaux qui confirment, nuancent ou prolongent l'intuition initiale de Van Valen.

Ce qu'il faut retenir pour ne plus simplifier#

La coévolution n'est pas un partenariat harmonieux, ni une lutte permanente, ni une simple cohabitation prolongée. C'est un processus de sélection réciproque, mesurable génétiquement, qui se déploie sur des échelles de temps allant de quelques années (antibiorésistance) à plusieurs centaines de millions d'années (mycorhizes, qui datent de 400 à 460 millions d'années). L'hypothèse de la Reine Rouge, formulée par Van Valen en 1973, n'est pas une "loi" universelle ; c'est un cadre de lecture qui rappelle que la stabilité d'une espèce dans son milieu n'est jamais acquise, parce que les autres espèces avec lesquelles elle interagit continuent, elles, d'évoluer.

Pour prolonger la réflexion, je renvoie aux fiches consacrées à l'écosystème et son fonctionnement, à la biocénose comme communauté vivante, au mécanisme de la pollinisation qui mobilise une bonne partie des coévolutions mutualistes documentées, et à la résilience écologique qui fournit un autre angle pour penser la robustesse des systèmes coévolués. La fiche niche écologique complète l'ensemble en clarifiant ce qu'une espèce "occupe" exactement dans un milieu où d'autres lui imposent en permanence une pression évolutive.