Métapopulation : équilibre extinction et colonisation

Comment un papillon dont la moitié des populations locales s'éteint chaque année peut-il, à l'échelle d'un archipel, rester présent depuis des décennies sans jamais disparaître pour de bon ? La question a l'air d'une colle d'examen, elle est pourtant au cœur de l'un des modèles les plus féconds que l'écologie ait produits au XXe siècle. C'est celui de la métapopulation, une idée tellement simple sur le papier qu'on se demande pourquoi personne ne l'avait formalisée avant 1969, et tellement contre-intuitive sur le terrain qu'elle a mis vingt ans à s'imposer dans les manuels.

Entre la Finlande et la Suède, l'archipel des Åland couvre une zone d'environ 50 × 70 km, soit à peu près 1 500 km². Sur ce territoire, l'équipe d'Ilkka Hanski, de l'Université de Helsinki, a cartographié un réseau d'environ 4 000 prairies sèches susceptibles d'accueillir le damier du plantain, Melitaea cinxia. Le suivi a démarré en 1991, et il est devenu, à l'usage, le cas d'étude empirique de référence mondiale en dynamique des métapopulations.

Voici ce qu'on observe sur le terrain, et c'est là que l'intuition commune trébuche : chaque prairie ne contient pas une population "stable" au sens où on l'entend d'habitude. Chaque année, certaines de ces prairies voient leur population locale s'éteindre. D'autres, jusque-là vides, sont recolonisées par des individus venus des prairies voisines. À l'échelle d'une parcelle, c'est la loterie : présence possible aujourd'hui, absence probable demain. À l'échelle du réseau entier, la présence de l'espèce, elle, se maintient, parce que le rythme de colonisation compense grosso modo le rythme d'extinction locale. C'est cette dialectique qui définit une métapopulation, et c'est elle que Hanski a passé sa carrière à quantifier.

La nuance est importante ici : une métapopulation, ce n'est pas une grosse population découpée en morceaux. C'est une "population de populations" au sens strict, selon la formulation de Richard Levins en 1969. Des populations locales distinctes, séparées dans l'espace, mais connectées entre elles par des individus qui se dispersent d'un patch à l'autre. Sans cette dispersion, chaque patch serait simplement condamné à l'extinction locale, sans espoir de recolonisation. Avec elle, le système tient.

Richard Levins a introduit le terme métapopulation dans un article au titre pas franchement sexy : Some demographic and genetic consequences of environmental heterogeneity for biological control, paru dans le Bulletin of the Entomological Society of America (vol. 15, n° 3, p. 237-240). Il y propose une équation dont la simplicité tranche avec la puissance de ce qu'elle permet d'analyser : dP/dt = cP(1−P) − eP.

Pour bien comprendre ce mécanisme, décomposons les termes :

1. P est la proportion de patches occupés à un instant donné (valeur entre 0 et 1).
2. c est le taux de colonisation, la vitesse à laquelle des patches vides deviennent occupés.
3. e est le taux d'extinction locale, la vitesse à laquelle des patches occupés se vident.
4. (1 − P) est les patches encore disponibles à la colonisation.

La lecture du modèle tient en deux phrases. La première : la métapopulation persiste si et seulement si c > e, autrement dit si le rythme de recolonisation dépasse celui des extinctions locales. La seconde : à l'équilibre, la proportion de patches occupés vaut P* = 1 − (e/c). Si e rattrape c, alors P* tend vers zéro, et la métapopulation s'effondre.

Ce que cela implique, je le dis toujours aux étudiants qui découvrent le modèle : la survie d'une espèce fragmentée ne dépend plus seulement des conditions locales de chaque patch, mais d'un ratio global entre extinction et colonisation à l'échelle du réseau. Un patch en excellent état isolé au milieu d'un paysage hostile peut ne pas suffire. Un patch médiocre bien connecté peut tenir. C'est une grille de lecture qui renverse l'intuition habituelle du "préservons les grands sanctuaires".

La littérature distingue trois grands modèles, et les confondre conduit à de sérieux contresens en conservation. Je les liste dans l'ordre historique.

Le modèle classique de Levins suppose des patches identiques, tous susceptibles de s'éteindre, tous susceptibles d'être recolonisés. Personne n'est intouchable. C'est le cas le plus symétrique, et celui qui ressemble le plus aux îles Åland.

Le modèle île-continent a été formalisé par Robert MacArthur et Edward Wilson dans leur théorie de la biogéographie insulaire (1967), directement précurseur du concept de métapopulation. Il postule une grande population source considérée comme inépuisable (le "continent"), et des populations satellites (les "îles") qui ne subsistent que grâce au flux de colons venu de la source. Ce cadre est très utile pour penser les îles biogéographiques au sens propre, mais aussi les fragments forestiers autour d'une grande réserve.

Le modèle source-puits, proposé par Ronald Pulliam en 1988, introduit une hétérogénéité de qualité entre patches. Certains patches (sources) ont une démographie positive et exportent des individus, d'autres (puits) ont une démographie négative et ne tiennent qu'en important des individus extérieurs. La conséquence directe : un patch où l'on observe régulièrement des individus n'est pas forcément un patch qui "marche". Il peut être un cul-de-sac démographique tenu à bout de bras par ses voisins.

Sur ce point, j'avoue hésiter encore parfois au moment d'interpréter un suivi de terrain : distinguer une source d'un puits demande des données démographiques fines (taux de natalité, taux de mortalité, flux d'immigration), qu'on n'a pas toujours. Et la tentation de conclure trop vite est réelle.

Un cas devenu classique concerne un autre damier, Euphydryas editha, dans les prairies serpentineuses de Californie. Les populations de cette espèce présentent une structure source-satellite caractéristique : une grande population centrale, suffisamment vaste pour se maintenir seule, entourée de petites populations satellites dépendantes. Les satellites, prises isolément, ne franchissent pas le seuil de viabilité. Elles ne tiennent que parce que la source les alimente en individus dispersants.

L'implication est brutale en conservation : si la source disparaît, ce n'est pas seulement elle qui s'éteint. C'est l'ensemble du réseau qui s'effondre en cascade, les satellites s'éteignant une à une à mesure que le flux de recolonisation se tarit. Là où le paysage semblait occupé par une dizaine de populations, on se retrouve quelques années plus tard avec zéro. Une espèce apparemment répandue peut ainsi disparaître d'une région entière en suivant la chute d'un seul patch.

Ce genre de configuration se retrouve partout où l'on a, d'un côté, un grand habitat de haute qualité et, de l'autre, une constellation de petits habitats dégradés ou marginaux. Les gestionnaires de réserves en connaissent le prix politique : protéger uniquement les satellites "visibles" sans sanctuariser la source revient à préparer une extinction différée, ce que l'on rapproche volontiers de la dette d'extinction chez les écologues de conservation.

Un détail conceptuel qui passe souvent inaperçu : dans un réseau de métapopulation, il n'y a pas que les patches d'habitat. Il y a aussi tout ce qui est entre deux : routes, champs, zones urbanisées, forêts traversables ou non. On appelle cela la matrice. La perméabilité de la matrice détermine en grande partie le taux de colonisation, parce que c'est elle que les individus dispersants doivent traverser pour atteindre un patch vide.

Une matrice hostile (autoroute, culture intensive sans haies, zone artificialisée) réduit le flux de dispersion, donc abaisse c, donc rapproche la métapopulation de son point de bascule. Une matrice perméable (bocage, friches, forêts secondaires) augmente c. C'est exactement le rôle que joue un corridor écologique, dont la fonction mathématique dans le modèle de Levins est explicite : accroître le taux de colonisation en augmentant la probabilité qu'un individu dispersant atteigne un patch vacant.

Cette lecture éclaire aussi pourquoi la fragmentation anthropique des habitats, routes, voies ferrées, urbanisation et changements agricoles confondus, est aujourd'hui considérée comme l'une des principales causes d'érosion de la biodiversité mondiale. Elle n'agit pas seulement en rétrécissant les patches, ce qu'on voit aisément. Elle agit surtout en dégradant la matrice, ce qu'on voit moins. Et à ce jeu, même des réseaux qui semblent bien préservés se retrouvent mathématiquement sur la pente descendante.

Plusieurs points sont à retenir ici sur la question génétique, parce qu'ils ajoutent une couche que le modèle original de Levins ne capture pas. Le projet européen FP7 n° 232826, mené par l'Université de Helsinki entre 2009 et 2013 sur les papillons des Åland, a mis en évidence un phénomène troublant : des populations isolées depuis plus de 100 générations accumulent des mutations récessives délétères, ce qu'on appelle la charge génétique. Les chercheurs ont également identifié 1 814 gènes exprimés différemment entre populations vivant en habitats fragmentés et celles vivant en habitats continus, suggérant des adaptations génomiques à la dynamique de métapopulation elle-même.

Traduction concrète : même quand le bilan extinction/colonisation reste théoriquement favorable, la viabilité à long terme d'une métapopulation très isolée peut être compromise par la dérive génétique et la consanguinité. Le modèle classique prédit un équilibre P* stable tant que c > e, mais ne dit rien de la santé génétique des individus qui peuplent ces patches. C'est un angle mort qu'il faut garder en tête, surtout pour les métapopulations relictuelles des paysages européens agricoles.

La théorie des métapopulations n'est pas restée confinée aux articles académiques. Elle est entrée dans le cadre opérationnel de l'UICN. Dans ses lignes directrices pour la Liste rouge, l'UICN définit la "fragmentation sévère" comme la situation où la majorité des individus d'un taxon se trouvent dans de petites sous-populations relativement isolées, susceptibles de s'éteindre avec une faible probabilité de recolonisation. Autrement dit : quand e approche c et que le réseau bascule du côté défavorable du modèle de Levins.

C'est un critère d'évaluation qui permet à des espèces apparemment nombreuses d'être classées à risque, dès lors que leur structure spatiale est dégradée. J'insiste sur ce point dans mes cours, parce qu'il est aux antipodes de l'intuition "plus d'individus = moins de risque". Le modèle de Levins nous rappelle que c'est la structure spatiale, pas juste l'effectif total, qui scelle le sort d'une espèce fragmentée.

Une note historique, pour finir. Avant que Levins formalise tout cela en 1969, Carl Huffaker avait réalisé dès 1958 des expériences devenues célèbres sur des systèmes prédateur-proie en milieu fragmenté, en utilisant des acariens sur des oranges. Il montrait, sans mettre le mot dessus, qu'une proie ne pouvait coexister durablement avec son prédateur que si l'habitat était suffisamment fragmenté pour permettre des refuges locaux et des recolonisations décalées. C'était, avant l'heure, une démonstration expérimentale de ce que Levins allait formaliser mathématiquement onze ans plus tard.

Je trouve ce genre de continuité intellectuelle particulièrement parlante : l'intuition empirique précède souvent l'équation, et il faut parfois attendre qu'un théoricien fasse le pas de côté pour donner un nom et une formule à ce que les expérimentateurs voyaient déjà dans leurs boîtes de Pétri. Levins, en 1969, n'a pas découvert la métapopulation. Il l'a rendue pensable.

Ce qui reste, soixante ans plus tard, c'est un cadre conceptuel qui a redéfini la conservation. Protéger une espèce fragmentée ne se résume plus à défendre chaque patch individuellement. Il faut défendre la dynamique entre patches, donc la matrice, donc la connectivité. C'est moins photogénique qu'un grand sanctuaire, plus difficile à vendre politiquement, et pourtant c'est souvent là que se joue la partie.

• Wikipedia EN, Metapopulation
• Wikipedia FR, Métapopulation
• PMC, Profile of Ilkka A. Hanski (PNAS)
• Wiley / Ecology and Evolution, Long-term metapopulation study of Glanville fritillary (Ojanen et al. 2013)
• CORDIS EU FP7, Butterflies reveal metapopulation secrets
• Wikipedia FR, Corridor biologique
• IUCN Red List Guidelines